2007年，姚笛參加“紅樓夢中人”的選秀，而進入演藝圈；6月，姚笛與李旭丹分別獲得寶釵組和黛玉組的第一名。 2008年初，姚笛出演李少紅版本《紅樓夢》，在該劇中飾演金陵十二釵之一的王熙鳳 ；隨後，出演陸川執導的劇情片《南京！南京！》 。
2010年，姚笛與任達華搭檔主演了張加貝執導的恐怖片《午夜心跳》，在該片中飾演看似溫柔的外表下心機深沉的吳心瑤，該片總票房累計2800萬，在當年賀歲檔上線的驚悚片中排名第三；隨後，與林志穎搭檔主演李旗執導的愛情片《變身男女》，在該片中飾演一個穿梭於情場的女孩小艾 。
2011年，姚笛與文章、張凱麗、丁嘉麗聯名主演了滕華濤執導的都市情感劇《裸婚時代》，在該劇中飾演劉易陽老婆童佳倩，該劇獲“國劇盛典十佳電視劇第8名”，令她人氣上升、憑藉該片榮獲優酷影視盛典年度最具人氣女演員及最受歡迎女演員等獎項 。
2012年，姚笛與李晨、馬蘇合作主演了趙寶剛執導的青春勵志劇《北京青年》飾演酒吧妹，何北妻子唐嬌、該劇獲得第29屆中國電視劇飛天獎長篇電視劇一等獎；9月23日，與張默搭檔主演的都市情感劇《失戀33天》上星播出，在該片中飾演婚慶公司員工黃小仙 。
2013年，姚笛與任重搭檔主演了張曉光執導的都市感情劇《新戀愛時代》，在該劇中飾演鄭海潮現任女友呂晨前女友的鄧小可，憑藉該劇榮獲亞洲偶像盛典年度最具收視號召力女演員獎。
2014年，姚笛與雷佳音搭檔主演了餘淳執導的都市言情劇《愛情碟中諜》，在該劇中飾演車子俊的女友丁小羽 。 2015年，姚笛參加江蘇衛視綜藝節目《超級戰隊》錄製 ；4月，與郭品超主演了歐陽奮強執導的家庭倫理劇《王小米馴夫記》，在該劇中飾演娛樂雜誌的八卦記者王小米 。7月20日，與杜淳、釋小龍聯袂主演了劉雪松執導的都市情感劇《愛的速遞》，在該劇中飾演個性十足，時而傲嬌、神經，時而嫻靜、野性的楊一一。
2016年，姚笛與李佳航搭檔主演了彥小追執導的勵志情感劇《生於70年代》，並在該劇中飾演美術專業出身的譚燕菲 ；隨後，與鹿晗、古力娜扎出演了鍾澍佳執導的玄幻古裝劇《擇天記》播出，她在該劇中飾演魔族公主，黑袍弟子的南客 。緊接著，與喬振宇搭檔主演了高翊浚執導的古裝劇《蔓蔓青蘿》 ；同年，與吳卓羲搭檔主演了都市情感劇《結婚為什麼》星上播出，飾演王路易前女友汪燃 。
2019年12月6日，主演電視劇《劍王朝》在愛奇藝上線 。
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