赤城号最初是作为天城级战列巡洋舰的二号舰于1920年12月6日在吴港海军船厂开工建造，由于1922年华盛顿海军条约的签订，1922年2月5日暂停。
天城级战列巡洋舰，原计划建造4艘，因为华盛顿海军条约的签订，1号天城、2号舰赤城改建成航空母舰，3号舰高雄、4号舰爱宕拆除。
后因1923年日本关东大地震造成1号舰天城号舰体发生彻底破坏，故该级只建成赤城号一艘，所以也可以称作赤城级。
赤城号从战列巡洋舰改为航母时，主甲板以上全部重新建造，设有双层机库。最初“赤城”号安装3段飞行甲板呈阶梯状分为3层，上层是起降两用甲板，全长190米，宽30.5米，中、下两层与双层机库相接可供飞机直接从机库起飞，中层甲板供小型飞机起飞，长约15米，下甲板层较长供大型飞机起飞，长56.7米，宽23米。
上层飞行甲板前端下面是横跨舰体两舷的舰桥。后来实践证实短距飞行甲板暴露出许多不足之处，而且舰桥位置太低，不利于观察和指挥。为了消除烟囱排烟对飞机着舰造成的不良影响，锅炉的废气从右舷伸向舷外并向下弯曲的烟囱排出。
赤城号完工时安装了10门200毫米口径火炮，用来打击巡洋舰等水面目标，其中两座双联装炮塔并列安装在舰桥之前的甲板上，单装炮廓式炮组分别装在舰体后部两侧。
由于上层甲板没有岛式建筑，舰桥只能设在甲板下面，给操舰和作战都带来极大不便；下层甲板跑道过短，无法适应高速单翼机的起飞需要，1935年10月到1938年8月间“赤城”号在佐世保海军船厂进行了与加贺号航空母舰类似的现代化改装。
取消不实用的中下两层飞行甲板，拆除中层飞行甲板前面的2座双联装200毫米炮。上层飞行甲板改为全通式，加长加宽并进行结构加强，一直延伸至舰首并用立柱支撑。机库向前延伸，升降机3座。
考虑航空母舰编队并行时便于各自的飞机起飞、降落，岛式舰桥特别的安装于舰体左舷，替代了原先的右舷岛式上层建筑，在起飞整理队形或返航准备降落时，赤城号的飞机可以向右边盘旋，不会与并行舰的飞机起降发生空中交通冲突。
赤城号航空母舰作为日本海军的第一艘大型航空母舰，赤城号上有日本海军最优秀的飞行员。1940年，日、美关系日趋紧张，美国太平洋舰队移师珍珠港。1941年初，日本联合舰队司令山本五十六制定的袭击珍珠港的计划，为此各航空队进行了严格的训练。
由于一·二八事变与淞沪会战时赤城号都在进行维修与改装工程，因此赤城号经历的第一场实战为1941年12月7日的珍珠港事件，出任第一机动部队的旗舰由南云忠一中将坐镇指挥，并且其由渊田美津雄中校所率领的航空战队创下击沉五艘战列舰的纪录。
1942年6月5日中途岛海战中，“赤城”亦作为第一机动部队旗舰的身分参战。上午10时20分，遭美国海军3架SBD式俯冲轰炸机投下其中2枚炸弹的打击，一枚命中了中部升降机附近并贯穿飞行甲板于机库引爆；另一枚则是近矢弹，擦过舰艉后方甲板并破坏了舵机。
当时机库内正在进行舰上攻击机的加油与将陆用炸弹改换装攻舰炸弹的挂弹作业，炸弹带来的连锁爆炸使得舰上火灾一发不可收拾，但是火灾并未延烧到赤城的下部结构，因此火灾于中午12点一度已被控制，由于航空汽油着火，赤城号上的状况持续恶化。
6月5日晚上7点20分，赤城舰长下达全体撤舰命令，全员离舰后赤城号仍然浮在海面上，但由于赤城当时已经失去动力，加上苍龙与飞龙也遭到美军舰载机的攻击重创，考虑到大型船舰的拖曳可能会招来更多空袭甚至被敌方给掳获，因此1942年6月6日凌晨2点55分联合舰队司令长官山本五十六下达终止中途岛作战命令，并要求赤城自沉处分。
自沉任务交由日军驱逐舰队执行，分别为荻风、野分、岚、舞风，4艘驱逐舰发射了4枚鱼雷并成功命中3枚，赤城号最后沉没地点于北纬30度30分、西经178度40分。中途岛战役后舰上成员总计战死者士官8名、下士官兵213名，舰载机部队战死7名。1942年9月25日日本海军对赤城号航空母舰除籍。
标准排水量26900吨/29500吨/36500吨,满载排水量41300吨；舰长260.67米，宽31.32米，吃水8.71米；飞行甲板长249.17米，宽30.5米；19座ロ号舰本式专烧/混烧锅炉，4座技本式蒸汽轮机；航速31.2节，续航力8200海里/16节；编制1630人。
6座单装三年式200毫米/50倍径舰炮；6座双联装十年式120毫米/45倍径高射炮；14座双联装 九六式25毫米/60倍径机炮。
载机72架，最多载96式战斗机16架，96式攻击机51架，96式俯冲轰炸机24架。
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