14岁时，约翰·特里加入切尔西的青训营进行系统的足球训练，在蓝军的青年队以及预备队中一直踢的场上位置是中场，直到后来因为球队中短缺中后卫，特里被挪到了中后卫的位置上，改打后的效果不错，之后约翰·特里专职在中后卫这个位置上.
1998年10月28日，约翰·特里在英格兰联赛杯和阿斯顿维拉的比赛中替补上场，这是特里在切尔西一队的处子秀。而特里在切尔西一队的首次首发是在英格兰足总杯第三轮，对阵奥尔德汉姆的比赛中
2000年，为了积累经验，特里被租借到诺丁汉森林足球俱乐部，短期为诺丁汉森林效力过6场比赛。
2000-2001赛季，约翰·特里开始在为切尔西一队登场比赛，整个赛季共有23次首发的记录，同年被评为切尔西俱乐部年度最佳球员。
2001-2002赛季，特里正式确立在切尔西一队的主力地位。2001年12月5日，特里首次作为队长出战，当时任队长马塞尔·德塞利不能出场时，特里会承担临时队长职责。
2004年，在马塞尔·德塞利退役后，切尔西新主帅何塞·穆里尼奥任命特里为切尔西新任队长。
2004-2005赛季，约翰·特里和里卡多·卡瓦略组成了切尔西的中卫组合，创造了英超联赛历史上最多场零失球纪录.率切尔西队夺得英超联赛冠军。
2005赛季，特里不仅完成了球队的防守任务，还攻入了8个关键进球；被英超球员投票评选为年度最佳球员，是切尔西历史上首位获此殊荣的球员。
2005-2006赛季，特里只是在联赛最后一周因伤没能完成英超全勤纪录，在赛季结束后，特里率领球队成功卫冕英超冠军，在各项赛事中斩获7粒进球，还再度被评为切尔西的年度最佳。
2008年5月22日，在莫斯科卢日尼基球场上演的切尔西和曼联之间的欧冠决赛中，两队最终进入点球大战，特里第五轮出场主罚，结果脚下打滑的他直接将皮球打偏，这也成为切尔西点球出局的一个拐点，结果脚下打滑直接将皮球打偏，错失夺得欧洲冠军联赛冠军的机会，特里也因表现出色仍被评为2007-2008赛季欧足联的年度最佳后卫。
2017年5月29日，在切尔西颁奖晚会中，特里被授予了切尔西的特别贡献奖。2016-17赛季结束后，特里与切尔西的合同到期将离开斯坦福桥，特里在切尔西19年一线队生涯里，一共出场717次，打进67球，是球队史上最伟大的中后卫和队长，帮助球队夺得5个英超联赛冠军、5个足总杯冠军、3个联赛杯冠军、2个社区盾、1个欧冠冠军和1个欧联杯冠军，共计17座冠军奖杯。
2017年7月3日，阿斯顿维拉通过官方网站宣布与约翰·特里签约，而特里以自由球员的身份加盟阿斯顿维拉，特里和阿斯顿维拉的合同为期一年，特里在维拉的周薪为6万英镑，而如果能够帮助阿斯顿维拉重返英超，特里还可以得到200万英镑的奖金。
至2017月7月，约翰·特里的职业足球赛事共有498次出场，攻入42粒进球。
特里总是有重要的态度，参加每一场比赛，从不受伤。在空中球上很好，铲球很好，特里在球场上强悍硬朗却又不失冷静，从容的表现受到了媒体高度的赞赏，他也是当今世界足坛最顶级的中后卫之一。特里拥有优秀领导者所具备的一切才能。很多球员都称特里让他们想到了托尼·亚当斯——英格兰队历史上最伟大的队长之一。作为中后卫，踢法强悍硬朗，属于支柱型后卫。身体高大强壮，防空能力十分出色。强悍的防守是他的招牌，极具领袖气质，意志坚强，善于在危机时刻以卓越的表现带领球队取得胜利。
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