14歲時，約翰·特里加入切爾西的青訓營進行系統的足球訓練，在藍軍的青年隊以及預備隊中一直踢的場上位置是中場，直到後來因為球隊中短缺中後衛，特里被挪到了中後衛的位置上，改打後的效果不錯，之後約翰·特里專職在中後衛這個位置上.
1998年10月28日，約翰·特里在英格蘭聯賽盃和阿斯頓維拉的比賽中替補上場，這是特里在切爾西一隊的處子秀。而特里在切爾西一隊的首次首發是在英格蘭足總盃第三輪，對陣奧爾德漢姆的比賽中
2000年，為了積累經驗，特里被租借到諾丁漢森林足球俱樂部，短期為諾丁漢森林效力過6場比賽。
2000-2001賽季，約翰·特里開始在為切爾西一隊登場比賽，整個賽季共有23次首發的記錄，同年被評為切爾西俱樂部年度最佳球員。
2001-2002賽季，特里正式確立在切爾西一隊的主力地位。2001年12月5日，特里首次作為隊長出戰，當時任隊長馬塞爾·德塞利不能出場時，特里會承擔臨時隊長職責。
2004年，在馬塞爾·德塞利退役後，切爾西新主帥何塞·穆里尼奧任命特里為切爾西新任隊長。
2004-2005賽季，約翰·特里和裡卡多·卡瓦略組成了切爾西的中衛組合，創造了英超聯賽歷史上最多場零失球紀錄.率切爾西隊奪得英超聯賽冠軍。
2005賽季，特里不僅完成了球隊的防守任務，還攻入了8個關鍵進球；被英超球員投票評選為年度最佳球員，是切爾西曆史上首位獲此殊榮的球員。
2005-2006賽季，特里只是在聯賽最後一週因傷沒能完成英超全勤紀錄，在賽季結束後，特里率領球隊成功衛冕英超冠軍，在各項賽事中斬獲7粒進球，還再度被評為切爾西的年度最佳。
2008年5月22日，在莫斯科盧日尼基球場上演的切爾西和曼聯之間的歐冠決賽中，兩隊最終進入點球大戰，特里第五輪出場主罰，結果腳下打滑的他直接將皮球打偏，這也成為切爾西點球出局的一個拐點，結果腳下打滑直接將皮球打偏，錯失奪得歐洲冠軍聯賽冠軍的機會，特里也因表現出色仍被評為2007-2008賽季歐足聯的年度最佳後衛。
2017年5月29日，在切爾西頒獎晚會中，特里被授予了切爾西的特別貢獻獎。2016-17賽季結束後，特里與切爾西的合同到期將離開斯坦福橋，特里在切爾西19年一線隊生涯裡，一共出場717次，打進67球，是球隊史上最偉大的中後衛和隊長，幫助球隊奪得5個英超聯賽冠軍、5個足總盃冠軍、3個聯賽盃冠軍、2個社區盾、1個歐冠冠軍和1個歐聯杯冠軍，共計17座冠軍獎盃。
2017年7月3日，阿斯頓維拉通過官方網站宣佈與約翰·特里簽約，而特里以自由球員的身份加盟阿斯頓維拉，特里和阿斯頓維拉的合同為期一年，特里在維拉的週薪為6萬英鎊，而如果能夠幫助阿斯頓維拉重返英超，特里還可以得到200萬英鎊的獎金。
至2017月7月，約翰·特里的職業足球賽事共有498次出場，攻入42粒進球。
特里總是有重要的態度，參加每一場比賽，從不受傷。在空中球上很好，剷球很好，特里在球場上強悍硬朗卻又不失冷靜，從容的表現受到了媒體高度的讚賞，他也是當今世界足壇最頂級的中後衛之一。特里擁有優秀領導者所具備的一切才能。很多球員都稱特里讓他們想到了託尼·亞當斯——英格蘭隊歷史上最偉大的隊長之一。作為中後衛，踢法強悍硬朗，屬於支柱型後衛。身體高大強壯，防空能力十分出色。強悍的防守是他的招牌，極具領袖氣質，意志堅強，善於在危機時刻以卓越的表現帶領球隊取得勝利。
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