作物生產中看不見的根際：根系-土壤-微生物的相互作用

The unseen rhizosphere root–soil–microbe interactions for crop production

Current Opinion in Microbiology

Impact Factor 6.916

https://doi.org/10.1016/j.mib.2017.03.008

發表日期：2017-04-21

第一作者：Ruifu Zhang(張瑞福)^1，2

通訊作者：Qirong Shen(沈其榮)¹

合作作者：Jorge M Vivanco

主要單位：

¹南京農業大學江蘇省有機固體廢棄物利用重點實驗室(Jiangsu Provincial Key Lab for Organic Solid Waste Utilization, National Engineering Research Center for Organic-based Fertilizers, Jiangsu Collaborative Innovation Center for Solid Organic Waste Resource

Utilization, Nanjing Agricultural University, Nanjing, 210095, PR China)

²中國農業科學院農業資源與農業區劃研究所農業部微生物資源收集與保藏重點實驗室(Key Laboratory of Microbial Resources Collection and Preservation, Ministry of Agriculture, Institute of Agricultural Resources and Regional Planning, Chinese Academy of Agricultural Sciences, Beijing 100081, PR China)

寫在前面

分享標題：COM：根系-土壤-微生物互作綜述

關鍵字：根際微生物，根系，土壤，群體猝滅，群體感應，互作

點評：根相關微生物之間的相互作用比土體土壤中微生物之間的相互作用更復雜，根際被認為是植物的第二基因組，是根系-土壤-微生物相互作用研究的熱點，植物的根際具有通過被管理從而增加農作物的產量的潛力，其植物根、土壤和微生物都可以被操縱或設計成有利於植物的方向，以實現可持續的農業收益。儘管在瞭解根際中複雜的網絡方面取得了很大的進步，但我們的瞭解仍處於起步階段，我們的大部分見解均來自於模式植物，而對主要作物的研究才剛剛開始。這篇綜述將介紹根-土壤-微生物相互作用尤其是其在農作物根際的最新研究進展，並鑑於此提出了增加農作物產量的潛在策略。

亮點

• 綜述了近年來根際互作網絡尤其是作物根際互作網絡的研究進展。

• 討論了前所未有的根系-土壤-根際微生物群落相互作用這一整體觀點。

• 提出了管理複雜的根際相互作用以提高作物產量的潛在策略。

摘要

地下根系-土壤-微生物之間的相互作用極為複雜，但是對地上植物的生長、健康及適應性至關重要。減少對農藥依賴的壓力和持續發展農業的努力使根際相互作用成為研究的熱點。最近的進展為這些相互作用的信號、途徑、功能和機制提供了新的見解。本文綜述了近年來植物根際相互作用網絡的研究進展。我們還討論了通過組學和生物信息學技術的進步所實現的根系-土壤-根際微生物群落相互作用的整體觀點，以及管理複雜的根際相互作用以提高作物產量的潛在策略

前言

世界人口的增長需要更多的農作物生產，而這已經通過化肥和農藥的投入實現了。作為植物吸收水分和養分以及與土壤相互作用的門戶，在減少農藥的投入同時，植物的根際具有通過被管理從而增加農作物的產量的潛力。根際被認為是植物的第二基因組，是根系-土壤-微生物相互作用研究的熱點。根分泌大量的固定碳作為分泌物，它們也沉積根冠邊緣細胞和多糖粘液。因此，根際對微生物來說是一個極具吸引力、營養豐富的環境。

在根際中，植物根系吸收土壤中的水分和養分，並通過根際沉積物對鄰近土壤產生影響。根際微生物積極參與根-土壤的相互作用，而根際中微生物-微生物和土壤-微生物的相互作用也受根系的調節。更重要的是，根系-微生物的直接相互作用對植物的生長、健康和適應性起著至關重要的作用。根際錯綜複雜的相互作用表明，三方相互作用的所有夥伴(植物根、土壤和微生物)都可以被操縱或設計成有利於植物的方向，以實現可持續的農業收益

這篇綜述將介紹根-土壤-微生物相互作用(圖 1)尤其是其在農作物根際的最新研究進展。我們的討論主要針對植物有益微生物，而土傳病原體不是本綜述的重點。

圖1.根際的根-土壤-微生物相互作用示意圖

Schematic representation of rhizosphere root–soil–microbe interactions

1.土壤微生物積極參與根系-土壤的相互作用；

2.根調節了根際中微生物-微生物及土壤-微生物的相互作用；

3.直接的根-微生物相互作用涉及廣泛的信號通信;

4.根系-土壤-根際微生物群落相互作用的整體觀點。

土壤微生物積極參與根系-土壤的相互作用

Soil microbes are actively participating in the root–soil interactions

根系-土壤界面是植物從土壤中吸收水分和養分，並通過根系沉積物對土壤產生作用的重要通道。在自然條件下，根系-土壤的相互作用非常複雜，有大量的微生物積極參與其中。叢枝菌根真菌(AMF)寄生在80%以上的陸生植物上，幫助植物根系吸收土壤中的磷。其他一些根際微生物可以固氮，釋放植物可用的磷，鉀和其他微量營養素，並幫助根系有效吸收這些營養素。植物與土壤之間的相互作用是被稱為植物-土壤反饋(PSF)的地下過程，被認為是植物群落動態和養分循環的主要驅動力

由於根系分泌物和其他根系沉積物的影響，根際土壤在化學和物理性質上不同於土體土壤。但是，有人認為根系分泌物的直接影響是有限的，因為根系分泌物被根系相關微生物快速吸收，並在被微生物自身釋放到根際土壤中之前被修飾。事實上，最近對穩定同位素標記的根分泌物的研究證明了根際微生物對根分泌物的快速吸收和反應。根際微生物對根沉積物的吸收可以改善土壤質量，例如，據報道，根多糖誘導了植物有益枯草芽孢桿菌的生物膜基質產生，從而增強其根系定殖和對植物的有益作用。根際生物膜基質也有助於保持土壤水分，促進土壤團聚體的形成。

植物根系調節根際微生物間和土壤微生物互作受益

Plant roots mediate microbe–microbe and soil–microbe interactions in the rhizosphere for their benefits

在米或千米的尺度上，環境參數對土壤微生物群落的影響相對較大，但在根際這樣的微觀環境中，微生物群落很可能受微生物相互作用的支配。據報道，根相關微生物之間的相互作用比土體土壤中微生物之間的相互作用更復雜，這可能是由於根際微生物細胞的密度和多樣性造成的，並且主要的相互作用是正的(>80%)，這表明根際具有更大的互利共生潛力。植物根系還通過根系分泌的信號間接介導有益微生物和致病微生物的相互作用，這些信號通常對植物本身有益。研究表明，土壤傳播的病原體對作物的攻擊是通過根部吸收和刺激拮抗細菌來進行的，這是一種潛在的植物防禦病原體攻擊的策略。例如，在裂根系統中，黃瓜枯萎病病原菌尖孢鐮刀菌(Fusarium oxysporumf. s . erinum, FOC)侵染黃瓜後，黃瓜根分泌檸檬酸和反丁烯二酸的量增加，這有助於招募植物有益的解澱粉芽孢桿菌(B. amyloliquefaciens

植物根被證明會分泌干擾群體感應(quorum sensing，簡稱QS)的成分，群體感應是細菌細胞間的一種信號傳導機制，在群體協調過程中非常重要。許多與根相關的細菌需要QS才能在根際定殖，並調節多種表型，包括根際競爭能力，毒力，結合，水解酶的分泌以及次級代謝產物的產生。根際具有較高的細菌密度和多樣性，從而可能有利於QS信號。植物根部可能產生QS信號模擬物或QS干擾分子，並導致群體猝滅(QQ)。人們發現包括稻米，大豆和番茄在內的一些農作物分泌具有類AHL活性的化合物。AHL信號模擬化合物似乎在決定植物和各種病原微生物相互作用的結果方面很重要。QQ已被提議作為一種針對植物病原體的新型生物防治策略。但是，QQ策略可能還會阻止植物有益細菌中QS調控的功能。

微生物在由岩石和礦物形成的土壤中起著關鍵的作用，與植物根系和土壤微生物一起協同促進岩石風化和土壤成熟。最近，人們提出了一個新的概念——礦圈，用來描述岩石(或礦物表面)與周圍土壤的界面以及相關的微生物群落。植物根系對於微生物驅動的土壤養分循環具有很強的作用。硝化和反硝化是微生物驅動的關鍵土壤過程，與通過NO₃^-淋失和氣態N₂排放而導致陸地生態系統中的N損失有關。銨肥的流失主要是由於硝化作用和隨後的反硝化作用造成的，這些土壤過程對於提高農作物的氮利用效率至關重要。植物根系通過分泌生物硝化抑制劑(BNI)和生物反硝化抑制劑(BDI)來介導這些土壤與微生物的相互作用過程。最近，在稻根分泌物中發現了一種有效的新型BNI，1,9-癸二醇，具有用於農業改善NUE的潛力。育種計劃可利用BNI和BDI來開發具有提高作物NUE的作物品種，並減少田間氮素流失，從而有利於農業生產和環境。

根對微生物-土壤相互作用的另一個影響是根際啟動效應(RPE)

根-微生物的直接相互作用涉及廣泛的信號通訊

Direct root–microbe interactions involve extensive signal communications

根際不僅是根和土傳病原體的戰場，也是根和有益微生物的樂園。由於根分泌物的化學引誘和信號轉導以及根平面的生物表面的附著作用，根被定殖或與各種微生物相關。這些聯繫可以是有益的，有害的或中性的，可以顯著影響植物的生長，健康和適應性。根分泌的黃酮類化合物、獨角內酯、角質單體、酚酸、有機酸和揮發物被認為是調節根-微生物相互作用和微生物基因表達的信號。很有可能，根分泌的更多化學信號將被識別出來，並有可能用於增強作物生產中有益微生物的根部定殖。例如，最近的一項研究表明，根系分泌的水楊酸甲酯可以誘導有益枯草芽孢桿菌菌株的根定殖。根際有益微生物通過調整其轉錄程序來對根分泌物作出積極反應，這些轉錄程序涉及趨化、移動性、生物膜形成、解毒、運輸、多糖降解和次生代謝。根際有益菌一旦在根上建立，根分泌物的成分就可能作為環境線索，促進根表面生物膜的形成。許多優秀的綜述優雅地回顧了根-微生物相互作用的機制，包括其功能和通信信號。最近的一項研究表明，根與相關細菌的協同作用對於促進植物生長具有重要意義。植物有益解澱粉芽孢桿菌SQR9刺激根部分泌色氨酸，利用色氨酸在根際產生植物激素生長素，促進植物生長。

根際微生物不僅能感知植物根系分泌的信號，還能釋放多種信號分子來影響其植物宿主，增強生物和非生物的抗逆性或耐受性，促進根系發育和植物生長。一些PGPR菌株釋放出各種分子，這些分子充當植物誘導系統抗性(ISR)的引發劑，這些分子包括AHL型QS分子，擴散信號因子二酮哌嗪(DKPs)，根際假單胞菌產生的抗生素(例如DAPG，綠膿素)，根際桿菌產生的脂肽和聚酮，鐵載體，生物表面活性劑和揮發性有機化合物(VOC)(如2,3-丁二醇和吲哚)。有益的枯草芽孢桿菌(Bacillus subtilis)GB03釋放出揮發性的2,3-丁二醇，已證明可通過調節植物芽和根中高親和力K⁺轉運蛋白1(HKT1)的轉錄觸發植物的誘導系統耐受(IST)。根際微生物也會釋放化學分子來影響植物根系的發育。高濃度的這些分子抑制了主根的伸長，促進了側根和根毛的形成，表明這些作用是通過調節內源性根的發育程序實現的。一些根際細菌或真菌會產生植物生長素，直接干擾根系植物生長素的信號傳導。但是，由根內生菌Piriformospora indica生產的吲哚衍生物並不參與大麥根的發育和生長，相反，它們是大麥根生物營養定殖所必需的。根際細菌或真菌分泌的其他信號包括AHL，DKP，吲哚和二甲基二硫化物的揮發性化合物，抗生素DAPG和花青素。這些分子干擾根生長素信號傳導途徑，以調節植物根結構體系。內源性根發育途徑的詳細調控機制不在本綜述的範圍之內。

根-土壤-根際微生物組相互作用的整體觀點

Holistic view of the root–soil–rhizomicrobiome interactions

眾所周知，大多數土壤微生物(> 99％)尚未被培養出來，但它們可能對植物生產力起重要作用。隨著獨立培養組學和生物信息學方法的發展，以及對作物根際微生物群落結構和功能的深入研究為我們對根-土壤-根際微生物組的相互作用提供了整體認識。關鍵的問題是根際微生物群落是如何裝配的，是什麼因素決定了它的結構？除了模式植物擬南芥外，還鑑定了許多農作物的根際微生物群，包括水稻，玉米，小麥，大麥和大豆。這些研究證實了根際微生物群落是由土體土壤微生物群落的一個子集組成的。土壤類型被確定為影響根際微生物組組成的主要因素。但是，在相同的環境條件和土壤下，植物基因型是影響根際微生物組結構和功能的主要因素，這表明植物可以充當其自身根際微生物組的過濾器。在具有根和根際微生物組長期共同進化的自然生態系統中，植物基因型的影響被認為更高

基於擬南芥和幾種農作物的這些特徵良好的根際微生物群，已經提出了兩步選擇模型，後來又提出了三步富集模型，以揭示微生物組從土體土壤到根際的裝配過程。在這兩個模型中，土體土壤提供了微生物種子庫、物理化學性質、生物地理和氣候條件。反過來，根際提供了根際沉積物和其他根源因素，例如氧氣和pH，植物基因型和發育階段以及與植物防禦相關的激素。特定的微生物特徵(如生物膜形成和表面粘附力)也可能決定誰可以在這些根部定殖。因此，根際微生物群落的結構是根-土-微生物相互作用的結果。

結束語

Concluding remarks

儘管在瞭解根際中複雜的網絡方面取得了很大的進步，但我們的瞭解仍處於起步階段，我們的大部分見解均來自於模型植物，而對主要作物的研究才剛剛開始。根際的複雜性繼續為我們理解有關信號，識別和途徑，成本與平衡，根-土壤-微生物相互作用的功能和管理等基本問題提供了許多問題

作物與根際微生物(和其他植物微生物群系)之間的緊密相互作用已經激發了人們將植物視為超有機體-共生功能體的觀點。共生功能體組件的任何修改都可能影響其他模塊。因此，有益微生物的應用或任何提高根際微生物活性的農業實踐都應考慮其他成分。對於根際管理，可以對所有成分(植物根，土壤和微生物)進行控制或改造，以促進作物生長和健康。目前的做法，例如使用生物肥料和生物防治劑，或用有機材料改良土壤，主要針對微生物和土壤，而通常忽略作為寄主的農作物。應通過作物育種加強有益於根的微生物群落的聯繫。不幸的是，現代作物品種的馴化和育種已經影響了相關的微生物組。例如，現代農作物品種的菌根定植率低於祖先系或野生型植物，這可能是由於現代農作物所需的肥沃土壤條件。發現新的根際信號化合物，闡明植物根與根際微生物組之間的分子對話的感知所涉及的機制，鑑定控制有益微生物根定殖的作物關鍵基因是作物育種要考慮的重要問題。

編譯：馬騰飛 南京農業大學

Ruifu Zhang, Jorge M Vivanco,Qirong Shen. The unseen rhizosphere root–soil–microbe interactions

for crop production.Current Opinion in Microbiology 2017, 37:8–14 doi:10.1016/j.mib.2017.03.008

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